Wanneer een duister kwaad het land Hyrule bedekt dient een boerenzoon genaamd Link de held - en het beest - in zichzelf te ontdekken!

In The Legend of Zelda: Twilight Princess neemt Links leven plotseling een dramatische wending. Hij groeide op als paardenverzorger op een boerderij, maar wanneer hij door de burgemeester wordt opgeroepen om de zogenaamde Hyrule Summit bij te wonen, begint zijn avontuur. Hij heeft echter geen idee welk duister lot op het koninkrijk is neergedaald...

Wanneer hij de Twilight Realm betreedt, die zich steeds verder over Hyrule uitstrekt, verandert Link in een wolf en wordt hij gevangen genomen. Een mysterieus personage genaamd Midna helpt hem te ontsnappen en met de hulp van haar magie trekken ze eropuit om het land van de schaduw te verlossen...

Link moet het uitgestrekte Hyrule verkennen en het mysterie ontrafelen dat het land in duisternis gehuld heeft. Daarbij zal hij de nodige puzzels moeten oplossen, de hulp inroepen van vriendelijke inwoners en zich een weg banen door gevaarlijke kerkers. In de Twilight Realm moet hij zijn vaardigheden als wolf en de magie van Midna gebruiken om het licht in het land te doen terugkeren.

Tijdens zijn tocht kan Link zelfs te paard ten strijde trekken tegen weerzinwekkende wezens. Bovendien krijgt hij te maken met uit de kluiten gewassen eindbazen die je gezien moet hebben om ze te kunnen geloven. Naast zijn trouwe zwaard en schild gebruikt Link pijl en boog, plus allerlei andere nieuwe en oude wapens, om zijn taak te volbrengen.

Onderweg door het duistere land komt Link ook Zelda tegen en nog vele andere personages - sommige zijn bekenden, anderen komt hij voor het eerst tegen.